En débarquant dans le jardin, Apollon le grillon s’est trouvé une nouvelle famille, et il a bien à cœur d’en préserver l’harmonie. Alors quand un membre de la communauté du jardin a un problème, il peut toujours compter sur lui pour lui prêter main-forte. Apollon ne laisse jamais tomber ceux qui lui demandent son aide, même s’il s’agit d’Huguette la guêpe! Chaque histoire montre aux tout-petits qu’ensemble, Apollon et ses amis sont plus forts et qu’il existe une solution à tout problème.
Léon le bourdon en a marre de se faire réveiller la nuit par les Nuisibles. Ceux-ci lui lancent un défi : si Léon remporte une partie de golf, ils arrêteront. Mais malgré l’aide d’Apollon, Léon est archi nul pour lancer sa balle. Persuadé qu’il n’a aucune chance, le bourdon préfère faire ses cartons. Apollon décide de jouer à sa place et de déjouer les tricheries des Nuisibles.
Événement au jardin : les Nuisibles marchent! Leur chef, Sphinx, ne peut plus voler et il oblige ses troupes à marcher comme lui. Mais pour être chef des Nuisibles, il faut pouvoir voler. Cest la loi! Avec laide de Mireille, Apollon va tout faire pour aider le bombyx à caracoler à nouveau dans les airs.
Iris, une jeune abeille, rêve d’être une vedette! Apollon accepte de la prendre dans son nouveau spectacle avec l’idée de lui apprendre à être une artiste. Mais la jeune abeille a bien du mal à accepter que tout ne vienne pas du premier coup et qu’il faille s’entraîner encore et encore pour y arriver.
Catastrophe, quelqu’un a abîmé et jeté à la poubelle le stylo plume que la reine Marguerite a offert à Loulou pour son anniversaire! Apollon arrive à le réparer et propose de tendre un piège à celui qui a saccagé le cadeau royal de Loulou. Quelle n’est pas sa surprise, la nuit venue, de découvrir que le mystérieux saccageur n’est autre que Loulou… somnambule! Ce dernier n’ose pas avouer à la reine qu’il ne sait pas écrire avec un stylo plume. Apollon va l’aider à parler à la reine.
Krypton, jaloux comme un pou, accuse les Drôles de Petites Bêtes de chercher à le remplacer comme chef de la garde auprès d’Huguette. La preuve, il n’a pas vu la guêpe depuis la veille! Il s’avère en fait qu’Huguette est prisonnière d’une toile d’araignée! Krypton sera mis au supplice quand Huguette voudra tirer avantage de la situation. Arrivera-t-il à surmonter sa jalousie et à sauver sa Reine?
Apollon découvre que la reine de la ruche du prunier sera là le surlendemain, et non dans trois semaines comme le pensaient Marguerite et Loulou! Or, le pou n’a pas fini la perruque que la reine souhaite offrir à sa consœur. Il faut qu’il se dépêche de la finir! Mais par inadvertance, il grignote des plantes chez Mireille qui ont le pouvoir de faire dormir! Avec l’aide de Mireille, Apollon fait tout pour l’aider à rester éveiller pour travailler… sauf que le grillon s’est trompé : la reine de la ruche du prunier viendra bien dans trois semaines.
Au jardin, Sphinx se moque de Loulou, qui endort les petites abeilles avec ses vieux contes éculés. Vexé, Loulou lui lance un défi : puisqu’il semble si doué, que Sphinx prépare une histoire pour la veillée du soir. Sphinx a une histoire toute trouvée... malheureusement, Krypton s’en mêle : c’est son histoire, pas celle de Sphinx. Apollon aura bien du mal à savoir lequel des deux dit vrai. Et si la vérité avait plusieurs facettes?
Apollon recherche des acteurs et des actrices pour offrir à Marguerite une inoubliable représentation. La distribution des rôles a lieu et, à la surprise générale, Apollon donne à Huguette et Krypton les rôles principaux! Loulou est épouvanté : ces deux-là offrent une image abominable du couple royal! Belle et Léon sont tellement plus doués! Apollon a-t-il perdu la tête? Marguerite, qui refuse d’imposer Belle et Léon à son grillon favori, a pourtant une idée qui pourra mettre tout le monde d’accord et donner une jolie leçon à sa royale cousine!
Séneçon, qui s’est vu confier la garde de la ruche par Loulou, parti en vacances, croit avoir vu un fantôme! Après une chasse organisée avec l’aide d’Apollon, Marguerite et quelques volontaires, le fantôme est démasqué : il s’agit de Loulou! Le chambellan s’est rendu compte qu’il n’était pas fait pour les vacances et n’a pas osé l’avouer à la reine!
Alors qu’il était particulièrement de bonne humeur, Léon se rend compte qu’il a perdu son trèfle porte-bonheur. Horreur! Sans son pendentif, le bourdon sombre dans le désespoir. Pour Apollon et Mireille, pas d’hésitation, il faut aider Léon à remonter la pente, et pour cela, il faut lui trouver un nouveau porte-bonheur! Et si le véritable bonheur était simplement d’être entouré de copains et de copines qui font tout leur possible pour vous aider?
Catastrophe! Tout le monde au jardin est malade, et plus personne ne peut s’occuper des bébés abeilles! Plus personne, excepté Apollon et… Huguette! La guêpe, qui déteste les bébés, se retrouve submergée par toutes ces mini-abeilles, surtout par Minus, qui ne la quitte pas d’une semelle! Saura-t-il amadouer ce cœur de pierre?
C’est enfin le retour du printemps! Ce jour-là, tout le monde s’empresse de ranger et d’aérer joyeusement les maisons. Tout le monde, sauf Loulou, qui déteste ranger ses affaires! Il décide même, pour gagner du temps, d’aller superviser le rangement de la souche en sachant bien que les Nuisibles n’y arrivent jamais. Apollon, pas dupe, va tout faire pour que Loulou trouve une façon de motiver les Nuisibles, en se disant que ce qui marche sur les Nuisibles devrait marcher sur Loulou.
Pour l’anniversaire de sa cousine, Léon a décidé de lui faire un magnifique cadeau. Et quoi de mieux qu’une toile peinte par Siméon? Le bourdon fait entièrement confiance au papillon, et lui donne carte blanche. Pour Siméon, c’est une première, lui qui ne répond d’habitude qu’à des commandes précises.
Un grand concours d’obstacles s’organise au jardin. Belle voudrait faire équipe avec sa meilleure amie, Marie, mais la fourmi a un emploi du temps bien trop chargé pour participer. Apollon se charge donc de trouver une nouvelle ou un nouveau partenaire à Belle. Ce sera Léon le bourdon! Belle est aux anges quand Marie lui annonce qu’elle s’est finalement libérée! Ne voulant pas peiner son amie, la coccinelle accepte donc de faire équipe (aussi) avec elle. Mais sans rien dire à Léon! Belle se retrouve vite dans une situation intenable.
Voyant Marguerite danser la valse avec Apollon, Huguette exige de Krypton qu’il apprenne à danser. Mais le frelon refuse et se fait mettre à la porte : qu’il revienne quand il saura! Heureusement pour Krypton, Apollon, excellent danseur, et Loulou vont tout faire pour l’aider. C’est le tango qui révélera les talents de danseur du rigide militaire.
Loulou apporte une cargaison de confiture immangeable à Mireille, qui s’étonne : c’est bien la première fois qu’elle rate ses confitures! De leur côté, les Nuisibles font fureur avec leur nouvelle recette de confiture. Après l’avoir goûtée, Mireille les soupçonne de l’avoir volée. Avec Apollon, elle va leur tendre un piège. Au cours d’un concours de confiture, ils seront démasqués.
Patouch a trouvé une immense statue dont elle est persuadée qu’elle représente les anciens habitants et habitantes du jardin. Mais la statue (un nain de jardin) n’est pas au goût de Siméon, qui la trouve affreuse et exige qu’elle ne reste pas dans le village. Avec l’aide de Marie et d’Apollon, Patouch déplace le nain de jardin et apprend par Carole la luciole qu’il s’agit d’un lutin de jardin, un esprit protecteur. Patouch veut lui trouver un endroit où il sera heureux de rester, et Apollon est mis à contribution.
Marie travaille à plein régime et refuse de s’arrêter même un instant. Mais, surmenée, elle multiplie les petits oublis et les grandes catastrophes. Marguerite et Apollon lui proposent donc de se reposer. Hélas, l’exercice est d’une extrême difficulté pour la fourmi, qui trouve toujours un moyen de s’agiter. Heureusement, Apollon et Marguerite ont une idée brillante pour forcer Marie à prendre des vacances malgré elle. La fourmi y prend même goût.
Incognito en a assez d’être le seul Nuisible à n’avoir jamais rien d’incroyable à raconter, et il convainc Apollon de l’emmener vivre une aventure. Mais l’aventure, avec Incognito, tourne vite à la catastrophe. Surtout quand il s’agit d’aller voir la chauve-souris…
Incognito et Loustic se moquent de Belle. La coccinelle est tellement énervée qu'elle en perd tous ses moyens, ce qui amuse encore plus les deux Nuisibles! Apollon et Mireille l'entraînent à répondre du tac au tac, mais c'est seulement lorsque les deux Nuisibles s'en prennent aussi à sa copine Marie que Belle va enfin pouvoir réagir et vaincre son problème.
Dans son lit, avant de s’endormir, Léon fait mille bisous à son bilboquet chéri, quand on toque à sa porte. Loustic veut emprunter son bilboquet. Léon refuse tout net. Or le lendemain, son bilboquet a disparu et il accuse les Nuisibles. Il ne sait pas que c’est en fait Mireille qui, malheureusement, l’a cassé et ne sait pas comment le lui avouer. Heureusement, Apollon va l’aider.
Chardon et Séneçon, le duo de gardes royaux, se font virer par Loulou, qui n’en peut plus de leurs maladresses. Apollon les aide à se faire engager ailleurs, mais chaque fois, c’est de pis en pis. C’est à désespérer! Mais voilà que la chauve-souris s’en prend à la population du village, et c’est justement la maladresse des deux gardes qui va sauver les DPB. Loulou les réengage au service de la ruche.
